A sorozat egy olyan sarkköri szigeten elhelyezkedő kisvárosról szól, ahol még sosem volt gyilkosság. Mindenkinek van munkája és tető a feje felett, így elvileg nincs ok a bűnözésre. Pont ezért nem tudni semmit a seriff képességeiről sem. Nyilvánvaló mi következik: megölnek egy embert, egy brit kutatót. A legfurcsább körülmények között, a legrosszabb pillanatban történik az eset. Mi pedig kapunk rengeteg embert, akiknek oka volt eltenni lába alól az áldozatot.

Dexter Morgan, már kiskorában is különlegesen viselkedett. Több állatot is megölt, melyről az apja is tudomást szerzett utólag, ám a gyilkolási kényszere ellen nem tudott semmit sem tenni. Egy nap úgy dönt, hogy fiának megtanítja a tökéletes bűntény elkövetését, mellyel azokat sújtaná, akik kicsúsztak a hatóság kezei közül, és tettükért megtorlást érdemelnek. Napjainkban Dexter a miami rendőrségnek dolgozik vérnyom-elemzőként, de aprólékos, fortélyos élete elfedi igazi természetét. A valóságban Dexter egy fegyelmezett és vérengző pszichopata, és az éj leple alatt oltja ki vérszomját gondosan legyilkolva a sorozatgyilkosokat, akik után egész nap nyomoz.

A krimi koronázatlan királya Rick Castle (Nathan Fillion) az egyik legsikeresebb író, akitől újabb remekműveket várnak. Csakhogy Castle alkotói válságba került, nincs egyetlen eredeti sztorija sem, ezért kapóra jön neki, amikor egy ügyben a rendőrség a segítségét kéri. Kapcsolatai révén eléri, hogy a rendőrség tanácsadójaként részt vehessen Kate Beckett (Stana Katic) nyomozónő mellett a nyomozásokban. Ennek azonban Beckett cseppet sem örül, mert Castle idegesítően pimasz, öntelt, irányíthatatlan és gátlástalanul használja kisfiús sármját. A folyton civódó páros a kényszerű közös munka kapcsán számos ügyet megold, miközben egyre jobban megismerik egymást.

Leila Hussain nyomozó érkezése Port Devine álmos kisvárosában felrázza a közösséget - viszont csak Finn O´Hare rendőrtiszt tudja, hogy mi az igazi oka a nő áthelyezésének.